Az eredeti Akatsuki
Az (eredeti) Akatsukit Yahiko , Konan és Nagato alapította az Uchiha Madarával való találkozás hatására. Az Akatsuki célja a harcnélküli béke elérése volt. A szervezet főleg Amegakure területén működött. A szervezet tagjai hosszú nyakú, fekete, vörös szegélyű köpenyt viseltek, melyet egy haspáncéllal egészítettek ki. A legtöbb tag amegakurei fejpántot visel.
A kezdetekben[]
Az Ame Orpans
Az Ame Orpanst kiképzése után nemsokkal egy rejtélyes maszkos látogatta meg, aki Uchiha Madarának nevezte magát. Madara elmondta Nagatonak, hogy Ő, Rikodou senninek, a Hat Út bölcsének a reinkarnációja, Ő a kiválasztott, ezért bírtokolja a Rinnegant. Madara meggyőzte, hogy Nagato valódi célja a béke megteremtése az egész Ninja világban. Yahiko azonban nem bízott a maszkosban ezért elvezette az Ame Orpanst Madarától. Madara elmondta Nagatonak, hogy megvárja Nagato döntését.
Zetsu és a maszkos
Az Ame Orpans ezekután egy kisebb amegakurei faluba ment, hogy a béke nevében megvédjék őket a banditáktól. Nemsokkal ezután egy Kyusuke vezette bandita csapat támadta meg a falut. Az Ame Orpans azonban a szavak erejével (, mert a csatát majdnem elvesztették) meggyőzték Kyusukét, és a társait, akik végül csatlakoztak Yahiko álmának megvalósításában, a harc nélküli béke megteremtésében. Yahiko végül kitalálta az új szervezet nevét: Akatsuki. A szervezet egyre híresebbé vált Amegakuréban, így egyre nagyobb is lett a létszámuk. Ezzel a hírtelen megnőtt népszerűség azonban felkeltette valakinek a figyelmét.
Az Akatsuki bukása[]
Az eredeti Akatsuki tagok
Amikor Hanzo, Amegakure vezetője megtudta, hogy van egy szervezet, mely a harcnélküli békét akarja megteremteni, rögtön ellenségként, vetélytársként tekintett az Akatsukira. Hanzo ezért, hogy felügyelhesse a szervezetett, személyesen elfogadta a szervezet létezését, és diplomáciai feladatokkal látta el azt. Az Akatsuki tagjainak ekkor végre egy karnyújtásnyira volt a békéhez vezető út.
Nagato megidézi a Gedo mazot
Hanzo, (a konohai Danzo hatására) egy diplomácia útra hívta az Akatsuki vezetőjét, Yahikot. Yahiko és Nagato elindultak, de az amegakurei Hanzo, és a konohakagurei Danzo csapdába csalták őket a konohai Gyökér segítségével. Hanzo megfenyegette Nagatot, hogy ölje meg az Akatsuki vezérét, Yahikot, vagy különben meghal Konan, erre a célra odadobott neki egy kunait. Nagato felvett a kunait, de a ránehezedő nyomás miatt meg se bírt mozdulni. Yahiko végül feláldozta magát, és belerohant a Nagatonál lévő kunaiba. Miután Yahiko meghalt a Gyökér rátámadt Nagatora, de Ő megmentette Konant (, eközben belelépett egy papírbomba mezőbe, ami megégette a lábát). Nagato ezek után megidézte a Gedo mazot és kivégezte az összes Gyökér tagot, csak Hanzo és Danzo volt képes elmenekülni.
A maszkos átszúrja Kyusuket
Az Akatsuki tagok rájöttek, hogy az Ame Orpans bajban van ezért a segítségükre siettek. Az út közben azonban egy maszkos Uchiha megállította őket, aki magát Uchiha Madarának nevezte. Madara és Zetsu lemészárolták az Akatsuki tagjait, míg Nagato Hanzoval foglalkozott.
A maszkos az eset után kimentette Nagatot és Konant, végül szövetségre léptek egymással.
Az újjászületés[]
Az Isteni Birodalom Amegakureban
Madara szövetséget kötött Nagatoval és Konannal. Nagato ezek hatására elkezdte a fájdalmát halott shinobik testébe helyezni, létrehozta a Fájdalom hat útját, melynek első teste az Isteni Birodalom lett: Yahiko. Nagato új célja az lett, hogy megmutassa az embereknek a fájdalmát, ezáltal megszüntetve a háborúkat és békét teremteni az egész Ninja világban.
Yagura és a maszkos
Zetsu az újraszerveződő Akatsukival maradt. Madara azonban elhagyta a szervezetet és Kirigakuréba ment, hogy a genjutsujába taszítsa az akkori Mizukagét, Yagurat. A maszkos ezek hatására szerz tudomást egy áruló kardforgatóról, Hoshigaki Kisameről. Miután Kisame megtudja, hogy a Mizukagét a maszkos irányítja, örök esküt fogad Madarának. Kisame végül az Akatsuki tagja lesz, és a szervezeten belül a maszkosnak jelent közvetlenül. A szervezet tagjai végül mind S-osztályú bűnözőkböl fog állni.